Científicos alertan que bacterias del género Vibrio proliferan en el Mediterráneo durante las olas de calor y causan la muerte masiva de esponjas marinas

En un artículo publicado en la revista Frontiers in Microbiology este 1 de diciembre, investigadores del CEAB-CSIC demuestran que, durante las olas de calor, proliferan bacterias Vibrio. Estas parientes del microbio que causa el cólera en humanos tienen un  importante papel en las enfermedades de las esponjas marinas. Estan relacionadas con episodios de mortalidad masiva de estos organismos.

En 2021, buceadores de la costa turca del Egeo observaron la muerte masiva de grandes esponjas negras, de la especie Sarcotragus foetidus. Se trata de una especie abundante y emblemática, que fue incluso mencionada en los escritos de Aristóteles. Los investigadores han identificado ahora varias bacterias patógenas del genero Vibrio a partir de cultivos de tejido de esponjas enfermas. Dichas bacterias nunca se detectaron en individuos sanos. El estudio no puede resolver si la vibriosis es el agente inicial que causa la enfermedad o una infección secundaria que acaba matando a esponjas ya debilitadas por otras causas. En cualquier caso, la implicación de patógenos Vibrio, que son microbios termo-dependientes que proliferan en aguas cálidas (> 17º C), ofrece una explicación al hecho constatado que las muertes masivas de esponjas aumentan durante las olas de calor del verano Mediterráneo.

Las bacterias Vibrio, llamadas así por su movimiento vibratorio al nadar, comprenden aproximadamente 150 especies conocidas. Son bacterias acuáticas que viven en aguas dulces, salobres o saladas. Algunas son especies no patógenas, pero muchas otras resultan patógenas para una gran variedad de animales, como peces, crustáceos, moluscos y corales. El miembro más conocido del grupo es Vibrio cholera, una especie de agua dulce que causa el cólera humano.  En las dos últimas décadas, las infecciones por Vibrio han estado implicadas en el «blanqueamiento» de corales en todo el mundo y en la mortalidad masiva de almejas comestibles, entre otras enfermedades de invertebrados marinos.

Ahora, una colaboración entre investigadores de la Universidad Katip Celebi de Esmirna (Turquía) y del Centro de Estudios Avanzados de Blanes (CEAB-CSIC, España) revela que las bacterias Vibrio también están implicadas en los brotes de mortalidad de la esponja Sarcotragus foetidus y, probablemente, de otras esponjas. Los resultados se publican en la revista Frontiers in Microbiology.

En el verano de 2021, en Esmirna (Turquía), el Dr. Fikret Öndes -profesor asociado de la Universidad Katip Celebi de Esmirna y co-autor del estudio- tuvo la primera noticia de una misteriosa enfermedad que afectaba localmente a las esponjas. «Cuando buceé en la zona de estudio, no sólo encontré esponjas visiblemente enfermas, sino también muchas muertas«, explica Öndes. Inmediatamente alertó a sus colegas, con los que emprendió el estudio. “Dado el carácter repentino de la enfermedad, el estudio se comenzó sin disponer de financiación específica para ello y muchos de los gastos de investigación iniciales corrieron a cuenta de dinero personal de los científicos turcos”, declara el Dr. Manuel Maldonado, líder del grupo de Ecobiología y biotecnología de Esponjas del CEAB-CSIC y coautor del estudio.

En diversas inmersiones entre agosto y diciembre, los investigadores estudiaron 117 esponjas frente a Seferihisar, en la costa turca del Egeo. Se fotografió y midió a cada individuo y se tomaron muestras de tejido que se emplearon para inocular medios de cultivo específicos para bacterias del género Vibrio.

Mientras los tejidos de las esponjas sanas no produjeron crecimiento bacteriano en los medios, los de las esponjas enfermas si lo hicieron”, comenta la Dra. Ezgi Dinçtürk, miembro del equipo turco. “A partir de los ARN ribosómicos de los microbios cultivados, se identificaron tres especies de Vibrio de conocida patogenicidad: V. fortis, V. owensii y V. gigantis”¸ explica la Dra. Laia Leria, miembro del equipo del CEAB-CSIC.

Se sabía que estas especies podían infectar corales, moluscos y crustáceos, pero nunca se habían encontrado en esponjas. Los primeros censos de la incidencia de la enfermedad revelaron que un 27% de las esponjas de la población estaban visiblemente afectadas por graves necrosis y un 9% estaban prácticamente muertas.

«Ninguna de las tres especies patógenas de Vibrio se encontró en todas las esponjas enfermas estudiadas. Esto podría significar que la vibriosis es una infección secundaria que empeora el curso de la enfermedad, y no el agente etiológico primario”, comenta el Dr. Maldonado

Individuo sano (A), enfermo (B) y muerto (C) de la esponja Sarcotragus foetidus fotografiados en las costas de Turquía.

Consecuencias para los ecosistemas marinos

Las esponjas son organismos que, desde el punto de vista funcional, se consideran “ingenieros de hábitats”. Es decir, organismos que con su presencia y su actividad fisiológica contribuyen a crear el hábitat en el que viven muchas otras especies de organismos. Por tanto, si las esponjas mueren en masa, la calidad de dichos hábitats se deteriora y muchos otros organismos pueden morir arrastrados por un efecto cascada o bien, si son organismos móviles, pueden abandonar esos territorios en busca de nuevos hábitats de mayor calidad. Las esponjas crean hábitat a través de tres vías: 1) sus cuerpos suelen proporcionar refugio para numerosos invertebrados y peces de pequeño tamaño; 2) las esponjas filtran diariamente miles de litros del agua ambiente, reteniendo las bacterias y el microplancton que están suspendido en el agua y que constituyen su principal alimento. Este consumo de microorganismos hace que el agua de los hábitats donde las esponjas son abundantes esté “más limpia” en términos de partículas en suspensión. Esto permite que la luz penetre hasta el fondo marino con menor dispersión, facilitando el crecimiento de los organismos que dependen de la luz, como algas, fanerógamas marinas (Posidonia, etc), e incluso los corales, que necesitan de la luz para cultivar sus dinoflagelados simbiontes y evitar el blanqueamiento; 3) Las esponjas liberan nutrientes inorgánicos al agua circundante, tales como nitrito, amonio, fosfato y otros. Dichos nutrientes resultan cruciales para el crecimiento del bacterioplankton y de otros organismos que son productores primarios en los ecosistemas marinos. En resumen, la mortalidad masiva de organismos clave, tales como esponjas y corales, suele desencadenar una cascada de efectos secundarios que resulta difícil de prever y de cuantificar, pero que, en general, se cree que conduce a cambios negativos (empobrecimiento de la biodiversidad) en los sistemas marinos. Este tema es actualmente objeto de numerosos estudios.

Mortalidades masivas en el Mediterráneo: pasado, presente y futuro

Desde hace más de 100 años se han venido detectando mortalidades epidémicas de esponjas con carácter ocasional. De hecho, dichas epidemias arruinaron la industria tradicional de las granjas de cultivo de esponjas de baño en el Mediterráneo (Grecia) y en el Caribe (Florida, USA). Durante las dos últimas décadas la frecuencia de estás mortalidades masivas se ha acelerado a nivel mundial y se han empezado a relacionar tanto con olas de calor locales como con el calentamiento global del océano. Sin embargo, los mecanismos a través de los cuales el calentamiento del agua conduce a una mortalidad masiva de los organismos permanecen sin aclararse en la mayoría de los casos. Aunque estas mortalidades masivas se han observado en diferentes mares del mundo, el Mediterráneo parece ser un área especialmente proclive a ellas. Probablemente, al tratarse de un mar relativamente cerrado y ser uno de los mares más estudiados del mundo, las mortalidades epidémicas se han detectado antes y sus efectos se están describiendo con mayor detalle.

Nuestro estudio, que fue impulsado por la emergencia de una rápida mortalidad y que carecía de financiación específica, debe considerarse como una primera aproximación que deja sin resolver varias cuestiones importantes”. Serán necesarias más investigaciones basadas en la metagenómica de individuos enfermos muestreados en varias fases de la enfermedad para resolver las cuestiones pendientes. «Yo diría que el principal mérito de nuestro estudio es que ayudará a concienciar a los espongiólogos de que la vibriosis debería comenzar a ser tenida en cuenta como un importante factor, particularmente en los casos de mortalidad masiva asociados a olas de calor«, reconoce el Dr. Maldonado.

A fin de profundizar en las preguntas pendientes, el equipo del CEAB-CSIC ha comenzado recientemente una colaboración con la Dra. Lucia Pita y la doctoranda Berta Pinto (ICM-CSIC), expertas en microbios de esponjas. El objetivo es investigar en mayor detalle los posibles agentes infecciosos que pudieran ser causa de la mortalidad masiva que varias especies de esponjas del Mediterráneo español sufren tras las olas veraniegas de calor. En esta nueva fase de las investigaciones se cuenta también con el apoyo altruista de Eduard Marqués, miembro de una red ciudadana de seguimiento y alerta sobre los cambios en las comunidades marinas. Así mismo, en estas futuras acciones de investigación también se contará con la colaboración del L’Aquarium de Barcelona.

Información adicional:
Dinçtürk E, Öndes F, Leria L and Maldonado M (2023) Mass mortality of the keratose sponge Sarcotragus foetidus in the Aegean Sea (Eastern Mediterranean) correlates with proliferation of Vibrio bacteria in the tissues. Front. Microbiol. 14:1272733. doi: 10.3389/fmicb.2023.1272733